汉文帝前元元年（公元前179年），丞相陈平因病请求辞职，汉文帝询问原因，陈平说：“高祖开国时，周勃的功劳不如我大，在诛除诸吕的事件中，我的功劳不如周勃；我请求将右丞相的职务让给周勃担任。”
十一月，文帝将陈平调任为左丞相，任命太尉周勃为右丞相，大将军灌婴为太尉。文帝还下令，把吕后当政时割夺齐、楚两国封立诸吕的封地，全部归还给齐国和楚国。
朝廷对诛灭诸吕的人论功行赏，从右丞相周勃以下，都被增加封户、赏赐黄金各有等差。绛侯周勃每次参加朝会退出时都得意洋洋，文帝对他十分恭敬，常常目送他出朝。担任郎中的安陵人袁盎劝谏文帝说：“吕氏叛乱，大臣们共同协力杀掉他们，当时周勃是太尉，掌握军权，天缘凑巧，得建奇功。现在丞相对皇帝似乎有些骄傲不恭，而陛下对丞相却谦恭礼让，君臣都不合礼仪，我私下认为陛下不应该如此。”此后朝会时，文帝越来越庄重、严肃，丞相周勃也日益敬畏。
文帝更加明习国家人事。上朝时他问右丞相周勃说：“全国一年有多少案子判决？”周勃谢罪说不知，文帝又问：“一年钱粮收入多少？”周勃又谢罪说不知。紧张和惭愧之下，周勃汗流浃背。文帝转问左丞相陈平。陈平说：“有专主其事的人。”文帝说：“专主其事的是谁？”陈平回答说：“陛下要知道断案之事，就问廷尉；要知道钱粮之事，就问治粟内史。”文帝说：“如果各司其职，那么你所负责的是什么事？”陈平谢罪说：“陛下不知道我才智低劣，让我担任丞相。丞相的职责是对上辅佐天子，理通阴阳，顺应四时；对下创造万物成长的条件；对外要镇抚四方夷狄和诸侯；对内要使百姓归附，让卿大夫们都能安心地担任各自的职务。”文帝认为讲得好。右丞相周勃很惭愧，出宫门之后就责备陈平说：“你平日怎么不教我怎样回答呢？”陈平笑着说：“你身居相位，难道不知道自己的职责吗？假如陛下问长安城中盗贼的数目，你能勉强回答吗？”于是周勃自知才能远不如陈平。
过了一段时间，有人劝周勃说：“你已诛灭诸吕，扶立代王为帝，威名震动天下。而你受到优厚的赏赐，居于高位，时间久了，就会大祸临头。”周勃也感到处境危险，就托病请求辞去丞相之职，文帝应允。