亨特的下一个任务是在中央情报局总部内处理巴尔干事务。他认识了当时中央情报局驻雅典情报站站长，此人和王室很熟，且与希腊情报机关首脑有着极好的工作关系。中央情报局特工常常穿过希腊北部边境进入保加利亚，空中行动也往往是从希腊机场起飞，而后进入除南斯拉夫和阿尔巴尼亚以外的所有巴尔干国家。进入阿尔巴尼亚的所有行动均由中央情报局和英国的军情六处共同合作，因为中央情报局认为英国方面在阿尔巴尼亚的经验比较丰富。从流亡的索古国王的贴身保镖中吸收的阿尔巴尼亚间谍，在西德受训之后，大都从意大利亚得里亚海滨的巴黎乘飞机返回本国。然而飞机频繁失事，中央情报局对此疑心越来越重。有一次，一个阿尔巴尼亚特工小组发出信号，请求运回一名受伤的组员。中央情报局决定把这个任务和空投传单一并执行。指定的会合地点是在一个峡谷里。当来接应的飞机到距离地面只有五六十英尺高度的时候，突然遭到两侧轻重武器的袭击。已经打开了舱门的飞机尽管被火力击中，但还是侥幸逃了回来，在巴黎机场强行着陆。
1953年，艾伦·杜勒斯出任中央情报局局长。他把亨特派到危地马拉，协助推翻那里的共产党政权。已晋升为宣传计划和政治行动处处长的亨特得到指示后，把危地马拉计划置于其他所有秘密行动之上，优先执行。这个行动计划，是指中央情报局打算在西半球分支机构中建立一支半自动化的特工队伍。这支队伍拥有自己的经费和联络中心，以及不需中央情报局高层人物的关照，就能够运转起来的一条指挥链。亨特肩负的使命，就是效法成功的中央情报局特工基姆·罗斯福。后者兵不血刃就推翻了伊朗总理穆罕默德·莫萨德。他采取从心理上影响政府和百姓的手段，只是在最后的时刻才出其不意地动用了武力。
在警告过危地马拉市市民之后，美国飞机俯冲投下了无害的烟幕弹。中央情报局还在附近的洪都拉斯市，使用一台大功率发射机，干扰危地马拉的国家电台，企图割断人民和军政府之间的联系。一股亲美的反政府武装在卡斯蒂略·阿马斯的领导下，率先发起了陆路进攻，占领了危地马拉市，生擒政治领袖阿米兹及其追随者。倒霉的是在这次行动中，一艘正在巴里奥斯港卸货的英国船，被错误地当做一艘驶往危地马拉的捷克军火运输船而遭轰炸，结果这艘船葬身海底。
白宫的密令
1956年夏天，亨特当上中央情报局驻乌拉圭首都蒙得维亚情报站站长。杜勒斯于“猪湾事件”之后”退休”，1961年末理查德·赫尔姆斯继任局长之职。此时亨特已有望成为驻马德里情报站副站长。他精通西班牙语，一直想去西班牙，然而他却没有考虑到他和美国驻西班牙大使罗伯特·伍得沃德之间的矛盾。伍得沃德一直认为亨特在蒙得维亚的表现过于活跃。伍得沃德利用他的权力拒绝接纳他，亨特只得放弃了这一打算。1964年夏，正当共和、民主两党都确定了各自的总统候选人之际，亨特被邀参加更为微妙的秘密行动，他不由喜上眉梢。亨特接到了民主党斯坦利·盖因斯的“密令”，要他”激发外勤人员的创造力”，获取共和党候选人巴里·戈德沃特的竞选总部内的情报。他得到消息，约翰逊总统本人对进一步查明戈德沃特的竞选计划很有兴趣。结果，中央情报局特工常常以各种名义，从戈德沃特的总部内偷出新闻材料、论文和演讲提纲，直接送往白宫。亨特透露是白宫班底里的中央情报局军官查斯特·顾勃收下了材料。令人啼笑皆非的是，亨特说他本人是拥护戈德沃特的选民，他认为他之所以同意部下执行这项任务，是因为他没有把自己看做。是一个政治同党，而是看做一个中央情报局的职业军官，他的职责就是服从当权者的任务命令“。他说“这是我第一次披露白宫利用特工人员对付‘内部集团’的秘密。我觉得很苦恼。”亨特承认，即使在1970年他退出中央情报局以后，他还是不改“长期职业生涯养咸的毫不迟疑地接受任何我相信是白宫签发的命令的习惯”。
美国式的“007”
1964年秋，“新美国丛书”主编维克特·韦伯莱特建议亨特写一套美国式的詹姆斯·邦德系列小说，由他的出版社出版。亨特把这个想法告诉了赫尔姆斯。赫尔姆斯认为，如果塑造的是一个深得人心、一贯维护国家利益、为情报机关树立勇敢无畏形象的纯美国式英雄人物，那中央情报局可以从中获得很大益处。他本人也很喜爱伊恩·佛莱明的小说，因为它的情节神乎其神。他认为007系列小说与间谍世界的关系，正如西部电影与古老的西部的关系一样，是不可分割的。他同时也很喜欢亨特的小说。亨特那时仍笔耕不辍。赫尔姆斯不是惟一鼓励作家粉饰中央情报局形象的人。艾伦·杜勒斯就曾经向作家们提供情节构思，因为他相信虽然情报机关不能公开它的成就，但是作家能够帮助它赢得人心。
赫尔姆斯和许多英国谍报军官一样讨厌约翰·勒卡雷的《冷战谍魂》。他认为那本小说的笔触悲观厌世、辛辣刻薄。他也像许许多多人一样，害怕勒卡雷的背叛主题，因为它会动摇谍报工作中必不可少的信任基础。赫尔姆斯认为，中央情报局对于自己人还是很有情有义的。赫尔姆斯答应亨特，他将和副局长汤姆·卡拉梅辛斯一起审阅他的每一部稿子。
当有人问起亨特他的皮特·沃德系列小说是不是取材于他自己的亲身经历时，他回答说他认为中央情报局不会喜欢他多嘴的。在他看来，他笔下的主人公沃德与佛莱明笔下的邦德有很大的区别。他认为佛莱明是“一个硬充内行的好心人……在我的印象中，他在战时是给当时的海军情报局局长跑腿、拎包的角色”。他根本不喜欢邦德。他说：
邦德的冒险活动十分荒唐。那里面找不到任何可信的东西。西方间谍机构的活动情况都不是这样。他所依靠的是性感和猥亵的双关语，诸如他把一个人物命名为“普西·格劳”(英语Polygalaceous，意为“大量的、次数很多的性交行为”)。邦德小说全是开玩笑，纯粹的消遣作品。而沃德系列则恰恰相反，我力图严格按照现实来写。
亨特说佛莱明是想运用谍报理论来描绘貌似可信的谍报活动，不过，他确实创造了一些当时还不存在的技术手段。佛莱明曾说在他的每一本书里，他总是只向读者提供一个可信的事件或环境，然后就开始借题发挥。亨特引用了盗窃诺克斯堡的黄金和封锁伦敦部分地区的例子(以上提及的两例是佛莱明的007小说中的情节)，他认为这些情节很有趣。但是又说他自己的创作并非是为了“有趣”，因为他把间谍活动看做是生死搏斗，“没有什么乐趣可言”。
但是，亨特坦率地承认沃德系列与邦德系列相比，是一部失败之作：他认为佛莱明或其他任何小说家都不会把皮特·沃德系列当做一种威胁。皮特·沃德系列出版之际，正值邦德红得发紫的时候，读者似乎对美国式的邦德缺乏热情。亨特的书销路平平，他觉得原因在于1972年许多传播媒介对间谍活动颇为嫌恶：“那主要是那些传闻嘲弄贬低了中央情报局的缘故。”他认为是参议院和众议院组成的调查委员会玷污了中央情报局的名声，使它声名狼藉。
亨特也觉得沃德并没有帮助提高中央情报局的形象，其中部分原因是间谍小说里诞生了非英雄人物。这时候美国国内对越南战争正争论得不可开交，反战说客们得到了英国和欧洲的大力支持。所以，任何一位不合时宜的作家都会遭到唾弃。
被出卖的人
中央情报局局长理查德·赫尔姆斯和副局长卡拉梅辛斯与亨特的关系很好。在皮特·沃德系列小说写作过程中，他们只提出亨特构思的“非洲阴谋”中，有些细节泄露了中央情报局的秘密，而亨特不同意他们的看法。亨特是在处理巴尔干事务时认识卡拉梅辛斯的，当时卡拉梅辛斯是驻雅典情报站站长，后来又调到维也纳。亨特应他公私掺半的紧急请求“做过不少神速的工作，配合他在中欧实施计划”。
“水门事件”后，赫尔姆斯立刻对“臭名昭著”的霍华德·亨特退避三舍。但在“水门事件”前，两人每月要在俱乐部共进一次午餐，关系非同一般。亨特说他们是心腹之交，赫尔姆斯不仅把自己的离婚情况详细地告诉了他，而且还秘密地向他透露，他有希望升任中央情报局副局长的消息。”所以，在赫尔姆斯力图与“水门事件”划清界线之前，我一直把他当做一个非常可靠的好朋友。”亨特说道。
亨特个人显然很钦佩赫尔姆斯。他说赫尔姆斯是一位出色的情报局长。亨特积极贯彻赫尔姆斯的指示，效仿他的工作方式，几乎是把他当做英雄来崇拜，这进一步加深了他们之间的友谊。他在1980年出版的《哈格雷夫的欺骗》中回忆道：
他的办公桌上总是干干净净的。他与中央情报局内那些以为熬夜苦干，桌上胡乱堆满待签的文件、文件夹、电文和备忘录就能获赏识的人在动机上——其实应该说在生活态度上——有着天壤之别。
亨特在华盛顿的几年里，总是遵守赫尔姆斯的工作制度。除非碰巧值夜班，否则五点钟一过他就下班。他说：“尽管我们总得随时待命，但我还是觉得完成了情报局一天的工作之后，该是回家把谍报问题抛诸脑后的时候了。”
他用笔名戴维·圣约翰总共出版了八本皮特·沃德平装本惊险小说。但是他的第一本书一出版，情报局图书馆馆长沃尔特·福兹海默就告诉他，国会图书馆在这本书的版权卡上说明了他的真名。所以，中央情报局决定为防止国会议员提出质疑，把亨特送到国外躲避一阵子。后来亨特辞去了中央情报局的职务，成为卡拉梅辛斯手下的合同制间谍。这次他的工作地点是在马德里，1965年亨特一家卖掉了房子，搭乘一艘西班牙班轮动身前往西班牙。
我想这其中的缘故是我的身份在无意中暴露了，中央情报局不愿意承认，在某种意义上是他们授意我撰写沃德系列的。赫尔姆斯消息非常灵通，虽然我没发现自己惹过什么特别的麻烦，但我想赫尔姆斯可能获悉，国会中有人准备拿他大做文章，指责他在创作沃德系列小说中没有隐去这“CIA”三个字母(即指中央情报局的缩写字母“CIA”)。
命中注定亨特在欧洲呆不长。西班牙的工作尚未结束，他就申请调回华盛顿。因为他的儿子需要治疗，而在马德里没有良好的医疗条件。赫尔姆斯爽快地批准了，任命他为计划部西欧司秘密行动处处长。然而亨特上任后并不愉快，因为他的右翼思想与德国那些社会民主党人背道而驰。
为总统工作